故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一个平行世界；在那里，紫悦将发现平行世界中的穗龙(Spike)变成了一只狗，而自己则变成了有双手也能双腿站立的人类！身分将改为少女高中生，并重新相遇化身为人类版本的小马朋友们……
2019年, 为了解决地球灾难性人口爆炸, 天空总署派出人类2.0版, 进入一枚虫洞探索新世界, 该任务被称为"虚空"。当特派团意外返回时, 太空总署反而发现了第一次星际太空之旅中的失踪宇航员...
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