故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往
为了解开“世界上最黑暗、最邪恶的画”中的谜团，漫画家岸边露伴造访了法国卢浮宫，那里正有许多可怕的事件在等待他。
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